A CERNAI foi criada em 20 de outubro de 1949, pelo Decreto nº 27.353, do Exmo. Sr. Presidente da República Eurico Gaspar Dutra. Diretamente subordinada ao Ministro da Aeronáutica, foi estruturada, por designação do Ministro, o Ten Brig Ar Armando Trompowsky, a partir de uma comissão mista, composta de civis e militares do Ministério da Aeronáutica e de um representante do Ministério das Relações Exteriores, para estabelecer princípios a serem considerados nas negociações de Acordos Aéreos.

O seu primeiro Presidente foi o Brigadeiro do Ar Hugo da Cunha Machado. Desde então, a CERNAI já teve 36 presidentes, militares da Aeronáutica do Quadro de Oficiais Aviadores da Ativa, à exceção do período de 24 de outubro de 1961 a 27 de julho de 1962, quando, pela primeira e única vez, foi presidida por um civil.

Em 09 de junho de 1999, a Lei Complementar nº 97 cria o Ministério da Defesa, sendo no dia seguinte, em 10 de junho de 1999, o Ministério da Aeronáutica transformado em Comando da Aeronáutica. Surge, então, em 26 de agosto de 2004, o Decreto nº 5196, que aprova a Estrutura Regimental e o Quadro Demonstrativo dos Cargos em Comissão do Grupo-Direção e Assessoramento Superiores e das Funções Gratificadas do Comando da Aeronáutica e do Ministério da Defesa, revogando o Decreto nº 27.353, de 20 de outubro de 1949, que criou a CERNAI. Este novo Decreto, estabelece no Art. 4º, Inciso III, letra b, a Comissão de Estudos Relativos à Navegação Aérea Internacional, como órgão de assistência direta e imediata ao Comandante da Aeronáutica, e no Art. 9º, a sua competência.